十一年一次的祭典即將在正十字學園町召開，奉命隨同奧村雪男（福山潤配音）處理幽靈列車事件時，奧村燐（岡本信彥配音）和詩繪美（花澤香菜配音）的擅自行動導致列車失控，壓垮了封印著神秘惡魔的古老神社。燐因失職被罰監管從神社封印中逃脫的少年惡魔，卻誤判對方僅為調皮孩童而放松警惕。與此同時，為應對可能發生的惡魔入侵危機，來自世界各地的頂尖除魔師（包括臺灣支部劉成龍（木內秀信配音）等齊聚正十字學園。隨著詭異事件接連爆發，眾人逐漸發現被釋放的惡魔竟是掌管「地之門」的四大王之一阿瑪依蒙（釘宮理惠配音），其真實目的是奪取燐體內撒旦之血的鑰匙。最終，燐與同伴們在正十字學園展開決戰，成功將阿瑪依蒙重新封印于「虛無界」深處。本片改編自加藤和惠同名漫畫的TV動畫劇場版，延續了原作關于驅魔師與惡魔對抗的核心設定。