幼兒園第二學期開學后，神秘的教導主任滑頭鬼長老身份揭曉，幼年妖怪們在百物語亭與人類教師的陪伴下展開新生活。惠比壽爺爺的健康體檢意外發現玉子體內存在異變，暗示其神秘身世。運動大會上河童組與雪女組因轉校生小豆湯引發的暗中較勁，最終通過團隊協作化解矛盾。新來的鬼女幼崽起初因特殊能力引發騷動，在八云紫的引導下學會控制力量。貫穿全季的核心沖突聚焦于妖怪幼崽們如何適應人類社會規則，同時百物語亭成員暗中調查導致妖怪異變的污染源。隨著期末祭典臨近，崽崽們在解決日常矛盾的過程中逐漸理解妖怪與人類共存的意義。